THEMATIQUES DE RECHERCHE

Mes travaux de recherche sont consacrés à la gestion durable de l’immunité des plantes cultivées vis-à-vis de leurs agents pathogènes, plus particulièrement des virus. J’aborde cette thématique de façon pluridisciplinaire via les interactions moléculaires entre plantes et virus, la génétique et l’évolution des populations virales et la modélisation. De façon plus générale, j’étudie certaines propriétés de l’évolution des virus des plantes (gamme d’hôtes, intensité de la dérive génétique lors du cycle infectieux, pressions de sélection subies).

Interactions plantes-virus

L’immunité génétique chez les plantes, également nommée résistance, est un levier très intéressant pour éviter les maladies ou réduire leur impact sur le rendement ou la qualité des productions agricoles. Elle peut être très efficace, n’a pas d’effet défavorable sur l’environnement ou la santé humaine et est en général spécifique d’un agent pathogène donné, induisant donc peu d’effets « collatéraux ». Les généticiens des plantes et les sélectionneurs de variétés cultivées se sont surtout focalisés sur les gènes majeurs de résistance des plantes qui confèrent une immunité de haut niveau.

Les virus ont besoin de nombreux constituants des cellules de leur hôte pour leur cycle infectieux. Ils détournent notamment à cet effet la machinerie cellulaire de l’hôte à travers des interactions entre protéines virales et protéines de l’hôte. La présence de mutations dans des protéines de plante empêchant l’interaction avec le virus peut ainsi conduire à une résistance.

En collaboration avec Jean-Luc Gallois, Alain Palloix et Carole Caranta (unité GAFL), j’ai montré que l’interaction entre des protéines eIF4E impliquées dans la traduction des ARN messagers chez les plantes (tomate, piment) et des protéines VPg liées au génome de certains virus était décisive pour le pouvoir infectieux de ces virus et l’immunité de ces plantes (Fig. 1). J’ai également travaillé sur d’autres types d’interactions plante-virus fonctionnant différemment des interactions eIF4E-VPg (Janzac et al., 2010, Molecular Plant-Microbe Interactions 23:823-830; Moury et al., 2023, Viruses 15:1081). La connaissance de ces interactions nous renseigne également sur le potentiel de durabilité de l’immunité.

Fig. 1 : Le complexe de protéines d'initiation de la traduction chez les eucaryotes et son rôle dans la résistance aux virus
À droite : le génome viral et la protéine VPg représentée en rouge correspondent à un potyvirus. Les protéines végétales du complexe d'initiation de la traduction sont représentées dans d'autres couleurs. A gauche : représentation schématique du rôle clé de eIF4E et VPg dans l'immunité des plantes et dans l'infection virale.
AAAAAA : queue poly-adénylée ; eIF : facteur d'initiation eucaryote ; Mut : version mutée de eIF4E ou VPg ; PABP : protéine de liaison à la queue poly-A ; VPg : protéine virale liée au génome ; WT : type sauvage.
D'après Ayme et al., 2006, Molecular Plant-Microbe Interactions 19:557-563 ; Charron et al., 2008, Plant Journal 54:56-68.

Durabilité de l’immunité des plantes

Une question que se posent souvent les sélectionneurs de variétés est de savoir quelle sera la durabilité des résistances présentes dans leurs variétés, c’est-à-dire combien d’années l’immunité des plantes perdurera face au potentiel évolutif des agents pathogènes ciblés. Pour les gènes majeurs de résistance, le potentiel de durabilité est extrêmement variable : de quelques mois à des décennies. Le nombre de mutations nécessaires pour que l’agent pathogène s’adapte à l’immunité de la plante et le coût adaptatif induit par cette ou ces mutation(s) expliquent partiellement ces différences.

Cependant, même pour les plantes possédant un gène majeur de résistance à faible potentiel de durabilité, tout espoir n’est pas perdu ! En effet, nous avons démontré dans le cas de l’immunité du piment face à un virus qu’il est possible d’accroître considérablement le potentiel de durabilité d’un gène majeur en le combinant avec d’autres gènes de résistance à effet partiel (Figure 2; Palloix et al., 2009, The New Phytologist, 183:190-199). Plusieurs mécanismes semblent être conjointement responsables de cet accroissement du potentiel de durabilité, notamment les effets de sélection naturelle et de dérive génétique que la plante exerce sur la population virale qui l’infecte (Figure 3). Ces effets prometteurs mériteraient d’être explorés plus largement chez d’autres espèces de plantes et d’agents pathogènes.

Figure 2. Variation du taux d’adaptation d’un virus à un gène de résistance à effet majeur chez le piment. Distribution du taux d’adaptation du virus PVY (potato virus Y) parmi 150 lignées de piment porteuses du gène de résistance pvr2³ (pourcentage de plantes inoculées où l’adaptation du virus a été observée un mois après inoculation).
D’après Quenouille et al., 2014, Heredity 112:579-587.

Figure 3. Effets contrastés de dérive génétique au sein d’une population virale (potato virus Y: PVY) lors de l’infection de trois variétés de piment.
En haut: Variation du nombre de foyers primaires d’infection de PVY (marqué avec une protéine fluorescente) lors de l’inoculation mécanique. Les variétés qui montrent un faible nombre de foyers d’infection induisent également davantage de dérive génétique au sein des populations virales qui les infectent.
En bas: Variation des trajectoires évolutives subie par une population composite de PVY lors de la colonisation des plantes. Pour chaque variété, les huit premières barres colorées représentent les fréquences de cinq variants de PVY (couleurs différentes) dans chacune des huit plantes et la dernière barre représente la moyenne des huit plantes. L’évolution au cours du temps de la moyenne des fréquences des variants indique l’intensité de la sélection (perte plus ou moins rapide des variants les moins adaptés). La variabilité des fréquences des variants entre les 8 plantes à 30 jours après inoculation indique l’intensité de la dérive génétique.
D’après Rousseau et al., 2017, PLoS Pathogens 13:e1006702 et Tamisier et al., 2017, Journal of General Virology 98:1923-1931

Plus largement, les résistances à effet partiel sont peu connues, notamment en ce qui concerne les mécanismes d’action, les gènes impliqués, leur spécificité d’interaction avec les agents pathogènes (ou les parasites) ciblés et de potentiel de durabilité. Pour ces deux derniers aspects, l’analyse de matrices d’interactions quantitatives entre les plantes et leurs agents pathogènes peut être très instructive. A l’aide de jeux de données fournis par de nombreux collaborateurs et d’algorithmes appropriés, j’ai pu analyser la structure générale d’une trentaine de ces matrices (Figure 4; Moury et al., 2021, Peer Community Journal 1:e44). Ce type d’analyses peut permettre d’orienter le choix des variétés ou des gènes de résistance complémentaires vis-à-vis desquels les agents pathogènes auront le moins de « chances » de s’adapter globalement et les stratégies de déploiement de ces variétés dans le paysage agricole.

Figure 4. Matrice d'interaction entre le melon (Cucumis melo) et l'oïdium (Podosphaera xanthii). Chacun des 19 génotypes de melon (lignes) a été inoculé avec chacune des 26 souches d'oïdium (colonnes). Cette matrice d’interaction présente une structure fortement emboîtée (nested) indiquant une gradation de virulence chez le parasite et une gradation de résistance chez la plante hôte mais peu ou pas de spécificité d’interaction entre plante et parasite.
D’après Moury et al., 2021, Peer Community Journal 1:e44.

L’exploration des stratégies de déploiement des variétés résistantes les plus favorables quant à l’efficacité et la durabilité est très difficile à réaliser expérimentalement. Des approches de modélisation mathématique, conduites en collaboration avec Loup Rimbaud (unité INRAE PV) et Frédéric Fabre (unité INRAE SAVE) permettent d’identifier les stratégies les plus prometteuses.
Pour en savoir plus: https://youtu.be/PfwEOeFpiKM

Effets des perturbations abiotiques sur l’immunité des plantes

L’environnement physique des plantes (température, humidité, lumière, sol…) peut influencer leur immunité et la propagation d’épidémies liés aux agents pathogènes. Les changements climatiques et environnementaux actuels y contribuent également, et constituent ainsi une menace pour la stabilité des productions agricoles. En collaboration avec Véronique Lefebvre (unité GAFL), j’étudie la robustesse de l’immunité des plantes face à différentes perturbations environnementales (Figure 5). Je recherche notamment les facteurs génétiques qui contrôlent les caractères de robustesse chez les plantes et la généricité de cette robustesse face à différents agents pathogènes (virus, oomycète) ou à différentes perturbations (température, régime hydrique).

Figure 5. Deux types de robustesse phénotypiques. Comportement de variétés présentant un phénotype plus ou moins robuste dans deux environnements contrastés, Env. 1 et Env. 2 (données fictives). Chaque point correspond à un individu de la variété considérée.
D’après Félix & Barkoulas, 2015, Nature Reviews Genetics 16:483-496.

MINI-CV

• Depuis 2021 : Directeur de l’unité Pathologie végétale, centre INRAE Provence-Alpes-Côte d’Azur, Avignon (Voir le portrait sur le site INRAE)
• 2013-2020 : Responsable de l’équipe ‘Virologie’ de l’unité Pathologie végétale
• 2007 : Directeur de recherche
• 2000 : Chercheur invité, Danish Institute of Agricultural Sciences (Copenhague, Danemark)
• Depuis 1999 : Mobilité à l’unité Pathologie végétale, Inra Avignon
• 1997-1999 : Chargé de recherche, station de Botanique et de pathologie végétale, Inra Antibes
• 1994-1997 : Thèse à l’Inra d’Avignon (station d’Amélioration des Plantes et station de Pathologie végétale)
• 1993 : Volontaire du service national, Cirad - IRA Cameroun
• 1992 : Diplôme d’ingénieur agronome et DEA, ENSA Rennes-Univ. Rennes I